L'idée de fonder une Académie des Arts à Saint-Pétersbourg a d'abord été évoquée par Pierre le Grand, mais ce n'est qu'en 1757, principalement à l'initiative d'Ivan Chouvalov, que le projet a été réalisé. Shuvalov, son premier président, a commandé un grand édifice néoclassique sur les rives de la Neva pour abriter l'institution, et en 1764 Catherine II lui a donné sa première charte, basée sur celle de l'Académie de Peinture et de Sculpture, qui avait été créée à Paris en 1648. À l'instar de la France, l'Académie a développé un système d'enseignement de la peinture, de la sculpture, de l'architecture et des arts décoratifs qui mettait l'accent sur l'étude des maîtres anciens et de l'antique, et qui donnait la priorité aux sujets d'importance historique. Cependant, l'Académie n'a pas été créée principalement pour remplir des commandes d'État, comme cela avait été le cas en France, mais visait plutôt à professionnaliser la pratique des arts plastiques. Les étudiants suivaient un système régimenté, et tous les diplômés qui avaient terminé le programme avaient droit au quatorzième rang dans le tableau des grades de la fonction publique. Ceux qui ont remporté le grand concours de médailles d'or ont également eu la possibilité d'étudier à l'étranger pendant trois à six ans grâce à une bourse de voyage de l'Académie. Les étudiants devaient effectuer des travaux réguliers qui, avec la collection croissante de moulages, de copies et d'œuvres originales d'artistes d'Europe occidentale, constituaient une ressource pédagogique inestimable.
Au XIXe siècle, le rôle de l'Académie a changé à mesure que ses activités étaient de plus en plus mises au service des intérêts de l'État. À partir de 1802, les monuments nationaux ne pouvaient être érigés qu'avec l'approbation de l'Académie; cela eut pour effet de le mettre dans le rôle d'arbitre officiel du goût. Nicolas Ier s'intéressa alors activement aux affaires de l'Académie, nommant ses favoris comme professeurs et se prononçant sur la direction qu'il pensait que le travail de ses étudiants devait suivre. Cette association croissante entre l'Académie et la cour a culminé avec la nomination du gendre de Nicolas Maximilian, duc de Leuchtenberg, comme président en 1843, après quoi l'institution était continuellement dirigée par un membre de la famille impériale.
À cette époque, l'Académie était critiquée pour la rigidité de son programme de formation, d'autant plus que l'École de peinture, de sculpture et d'architecture de Moscou, bien que partiellement dépendante du programme de l'Académie, soutenait activement les nouvelles tendances de l'art. L'opposition a culminé en 1863, lorsque quatorze étudiants dirigés par le peintre Ivan Kramskoy ont demandé la permission de choisir leur propre sujet pour le concours annuel de médaille d'or. Lorsque cela a été refusé, treize d'entre eux sont partis, travaillant dans un premier temps dans une commune connue sous le nom d'Artel. Par la suite, ils ont rejoint l'Association des expositions d'art itinérantes, un groupe d'artistes réalistes qui a dominé la scène artistique pendant les vingt prochaines années. L'Académie a tenté de contrer cette menace en lançant ses propres expositions itinérantes en 1886, et en 1893 a effectué un rapprochement partiel avec certains des réalistes, qui ont rejoint son corps enseignant. Cependant, sa position d’autorité a été irrémédiablement affaiblie. À l'époque soviétique, l'Académie comprenait des instituts d'enseignement dans diverses villes, y compris l'Institut Repin dans le bâtiment d'origine à Saint-Pétersbourg. Il est devenu un bastion du réalisme socialiste dans les années 1930 et 1940, mais il a depuis retrouvé son statut de centre respecté pour l'étude et la pratique des beaux-arts.