Le monastère Kirill-Beloozero a été fondé en 1397 dans l'extrême nord de la Russie en tant qu'ermitage dédié à la Dormition de la Vierge. Son fondateur était Cyrille de Belozersk, connaissant Sergius de Radonezh, hesychast (ermite mystique) et ancien abbé du monastère de Simonov. Il a rapidement gagné des frères, des terres et une renommée. À la mort de Cyrille en 1427, son patron était le prince de Belozersk-Mozhaisk, et son chef titulaire était l'archevêque de Rostov, auquel Kirillov était administrativement subordonné en 1478.
Les réformes sociales et administratives ont eu lieu sous l'abbé Trifon, qui a vécu d'environ 1434 à environ 1517. Trifon était un moine du monastère Saint-Sauveur lié à Athos sur le Rocher, et devint plus tard archevêque de Rostov (1462–1467). À ce stade, le monastère a gagné le nom de "Kirillov" et, probablement, sa stricte règle cénobitique (communale-disciplinaire). Il est entré en relation avec les autorités de Moscou. Pendant les guerres civiles, Trifon a libéré Basile II de son serment croisé à Dmitry Shemyaka (1446); Cyril a été canonisé en 1448 et son vie (vie) a été écrite par Pacôme le Logothète en 1462. Le successeur de Trifon et compagnon moine saint Sauveur, l'abbé Cassien, qui vécut de 1447 environ à 1469 environ, se rendit dans une ambassade de Moscou auprès du patriarche œcuménique à Constantinople.
Pendant l'abbaye de Trifon, une école d'influence byzantine a fleuri, où circulaient des textes de base de grammaire, de logique, de cosmologie et d'histoire. Son héritage était une tendance bibliographique dont les représentants (tels que Efrosin, fl. 1463-1491) ont compilé et catalogué une grande partie de l'héritage littéraire de la Bulgarie, de Kievan Rus et de la Serbie, et ont édité des œuvres importantes de la littérature moscovite (comme l'épopée Zadonshchina ) et la chronographie (le Première Chronique de Sophia ). La grande bibliothèque de Kirillov (1,304 livres en 1621) a survécu presque intacte.
De 1484 à 1514, Kirillov était un point focal pour les non-possesseurs, les abbés et les moines - y compris Gury Tushin, Nilus Sorsky et Vassian Patrikeev - qui rejetaient les domaines monastiques et promouvaient les idéaux hésychastes de prière mentale et d'ermitisme. Après 1515, Kirillov suivit la tendance Possesseur, dont le premier chef, Joseph de Volok, avait loué la discipline cénobitique de plusieurs de ses premiers abbés. Les abbés du XVIe siècle de Kirillov atteignirent un rang élevé, comme Afanasy (1539–1551), plus tard évêque de Souzdal, qu'Andrew Kurbsky appelait «amoureux de l'argent», et de 1530 à 1570 leurs propriétés foncières se développèrent terriblement (au milieu du XVIIe siècle, Kirillov était le cinquième propriétaire foncier de Moscovie).
Attirant la richesse, les privilèges et les pèlerins du gouvernement central ainsi que de l'aristocratie boyard, Kirillov a perdu son autonomie au profit de Moscou. Ivan IV, dont la naissance a été attribuée à l'intervention de saint Cyrille et qui a exprimé le souhait de rejoindre les frères de Kirillov en 1567, a repris son administration, donnant des conférences à son abbé et aux moines boyards (comme Ivan-Jonah Sheremetev) sur la piété dans une lettre de 1573 (Boris Godunov a choisi plus tard l'abbé de Kirillov, et le Faux Dmitry a choisi ses moines.) Au milieu du XVIe siècle, Kirillov était devenu fiscalement assujetti à l'évêque de Vologda, et à la fin du siècle au patriarche.
Dans les années 1590, Kirillov a été transformé d'un centre culturel en une forteresse, avec des tours et des murs en pierre qui ont résisté aux attaques polono-lituaniennes pendant le temps des troubles. Son infirmerie traitait moines et laïcs, et ses ateliers de peinture d'icônes et de maçonnerie vendaient leurs marchandises aux Moscovites. Kirillov a également été utilisé comme prison. Son plus illustre détenu, le patriarche Nikon, a été détenu à l'isolement de 1676 à 1681 sans accès à sa bibliothèque, papier ou encre.
À partir du XVIIIe siècle, Kirillov perdit son importance militaire et un déclin économique et spirituel commença. Il a été fermé par les autorités soviétiques en 1924 et transformé en musée. En 1998, la vie monastique à Kirillov a été en partie rétablie.